历史展区是本馆主要展区之一，占整个展区面积的一半左右。该展区按不同的时期和主题进行划分，详细介绍了从明治初期日本铁道的形成到现代的铁道技术，以及铁道系统的变迁和历史。
主要展出包含6辆皇室专用车在内的35辆列车实物，同时还陈列有各时期的重要文献资料，以及根据实际车辆制作的各种精美模型。另外，各展区还有根据文献资料和照片制作、重现昔日铁道景观的「情景再现」展出，使您能实际体念当时的铁道景观，值得一看。
这里展示着自铁路开业时起行走于新桥－横滨间的1 号机车（150 型），以及埼玉县铁路工程最早使用的善光号机车（1290 型）等明治时期日本铁路所使用的车辆。1 号机车附近还再现了新桥站开业时的部分情景。
- 1号机车（150型）
- 1872年在新桥～横滨间使用的日本最早的机车
- ●国家指定的重要文化遗产（1997年指定）•铁道纪念物（1958年指定）
- •编 号：150
- •制造年：1871年
- 善光号机车（1290型）
- 是在日本铁道上野～熊谷间的建设工程中使用的机车，因其是在现在的埼玉县川口市善光寺附近的荒川河岸地卸货的故被命名为“善光号”
- ●铁道纪念物（1959年指定）
- •编 号：1292
- •制造年：1881年
- 弁庆号机车（7100型）
- 是在1880年开业的北海道最早的铁道“幌内铁道”上最早使用的蒸汽机车
- ●铁道纪念物（1958年指定）
- •编 号：7101
- •制造年：1880年
- “开拓使号”客车（KOTOKU5010型）
- 是在1880年开业的北海道最早的铁道“幌内铁道”上使用的
- 美制特别客车，供开拓使等高级官员专用
- ●铁道纪念物（1961年指定）
- •编 号：KOTOKU 5010
- •制造年：1880年
- 创业期的客车
- 铁道开业初期所用客车的实物等大仿造品
- ●根据铁道省(铁道部)《日本铁道史》上篇（1921年）中所刊载的“最古老的客车图”按原尺寸复原
这里展示着明治后期至大正时期覆盖全国的铁路网所使用的车辆，以及对新干线输送来说可谓难关的机车、都市客运所使用的电车、地方线路合理化的内燃机车等采用各种不同动力方式的车辆，还再现了大正时期的万世桥站以及昭和初期的大宫工厂的部分情景。
- HANIFU1型（DE 963型）
- 是活跃于甲武铁道饭田町～中野间（现在中央线的一部分），国有化时成为国营铁道最早的电车
- •编 号：HANIFU 1（DE 968）
- •制造年：1904年
- NADE6110型
- 是活跃于山手线和中央线上初期的通勤电车
- ●铁道纪念物（1972年指定）
- •编 号：NADE 6141
- •制造年：1914年
- 9850型
- “Mallet式”机车，东海道干线经由御殿场的时代，在翻越有陡坡的箱根区段大显身手
- •编 号：9856
- •制造年：1912年
- ED40型
- 是国铁(国营铁路)最早的干线用国产电力机车，在信越干线横川～轻井泽间的碓冰山岭大显身手的“Abt式”机车
- •编 号：ED40 10
- •制造年：1921年
- ED17型
- 在东海道干线东京～国府津间行驶的客运电力机车，是为电力化从英国进口的机车
- •编 号：ED17 1
- •制造年：1923年
- KIHA41300型
- 这是国铁最早进行量产的气动车，在各地的非电力化地区线行驶
- •编 号：KIHA 41307
- •制造年：1934年
这里展示着昭和时代二战前期铁路黄金时代所使用的车辆，以及被称为特快列车的象征的展望车、特快列车前部所使用的蒸汽机车、城市真正呈现拥挤现象时通勤客运所使用的电车等等，还再现了前往海外的长途旅客所利用的东京站以及御茶水站的部分情景。
- C51型
- 是在东海道干线等用于特快列车的第一辆国产高速客车用机车，此后活跃于地方主要线路
- •编 号：C51 5
- •制造年：1920年
- C57型
- 是1975年室兰干线岩见泽～室兰间最后一辆牵引客车的蒸汽机车
- •编 号：C57 135
- •制造年：1940年
- MAITE39型
- 这是为东京～下关间的特快列车“富士号”制造的一等展望车，是战前铁道黄金时代的象征
- •编 号：MAITE 39 11
- •制造年：1930年
- KUMOHA40型
- 是国铁第一辆采用20米车身的电动车
- 在中央线等用于运送通勤的旅客
- •编 号：KUMOHA 40074
- •制造年：1936年
- OHA31型
- 是国铁第一辆半钢制客车，晩年活跃于津轻铁道
- •编 号：OHA 3126
- •制造年：1927年
历经二战及战后的混乱期，铁路技术得到突飞猛进的发展。各地铁路实现了电气化，改变了以往由机车牵引客车和货车的方式，动力被分散于各个车辆的电车和内燃机车逐步成为主流，车辆和设施也实现了近代化。这里展示着一般通勤电车所使用的101 系列、确立了电车时代到来的151 系列的改型版181 系列，以及被称为“行走的饭店”并提供优越服务的20系列客车等等。
- EF58型
- 是在1956年的东海道干线全线电气化的过程中，使东京～大阪间的长途运行成为可能的客运电力机车
- ●与货运用EF15型号同为能够免检长途运行
- •编 号：EF58 89
- •制造年：1956年
- NAHANEFU22型
- 这是为了充实空调等车内电气化设备，第一辆与电源车连接的固定编组客车
- 活跃于东京～博多间的特快列车“晨风号”等上
- •编 号：NAHANEFU 22 1
- •制造年：1964年
- KUMOHA101型（101系列）
- 是1957年问世的国铁第一辆新性能电车，活跃于中央线等线路上
- •编 号：KUMOHA 101-902
- •制造年：1957年
- KUHA181型（181系列）
- 国铁最早的特快型电车，以每小时110公里的最高速度运行，东京～大阪间的所需时间达到6小时30分钟
- •编 号：KUHA 181-45
- •制造年：1965年
昭和30年代出现的交流电气化技术不断进化，使电气化区间不断遍布全国。可直通运行于直流区间和交流区间的电车的出现，全国开始普及运行特快列车和快速列车。这里展示着全国特快列车所使用的485系列、交流电气标准机车ED75型车辆等等，还再现了通往东日本地区的优等列车始发站上野站的部分情景。
- KUHA481型（485系列）
- 最早在直流电区段与西日本和东日本不同工业频率60赫兹、50赫兹的交流电区段
- 行驶的特快型电车，活跃于全国的电气化线路上
- •编 号：KUHA481-26
- •制造年：1965年
- MOHA484型（485系列）
- •编 号：MOHA484-61
- •制造年：1972年
- KUMOHA455型（455系列）
- 是在直流电区段和50赫兹交流电区段行驶的快车，活跃于东北干线和常磐线等
- •编 号：KUMOHA455-1
- •制造年：1965年
- ED75型
- 是确立了交流电力机车标准设计的电力机车，装有抗寒抗雪装备的700号系列活跃于羽越干线和奥羽干线等
- •编 号：ED75 775
- •制造年：1975年
明治时期以来为克服细窄轨道的制约，铁路技术不断得到研发，其结晶便是东海道新干线。东海道新干线的问世，从根本上改善了当时东海道本线几乎趋于极限的输送状况。这里展示的东海道新干线第一代车辆0 系列的前头部，采用了值得信赖的交流电气化和电车等高超技术，在世界上首次实现了时速为200 公里的营业运行。此外还展示着东北、上越新干线所使用的200 系列。
- 21型（0系列）
- 是1964年在东海道新干线最早使用的车辆
- •编 号：21-25
- •制造年：1964年
- 222型（200系列）
- 是东北和上越新干线上最早行驶的车辆，装有抗寒抗雪装备能在大雪地带行驶
- 此后装备车挂钩与山形和秋田新干线用的400系和E3系混编
- •编 号：222-35
- •制造年：1982年
明治时期以来，铁路除了客运外，还在货运等国内物流方面发挥了很大威力。这里介绍了货运历史以及铁路货运注重环保的现况，还展示了号称拥有国铁最大输出功率的EF66 型电气机车、集装箱输送所使用的KOKI 50000 型以及输送鲜鱼的REMUFU 10000 型等等
- EF66型
- 是为特快货车用而开发的国铁最高输出功率的直流电力机车，充分运用高速、高性能，在东京～下关间牵引高速特快货车和特快卧车
- •编 号：EF66 11
- •制造年：1968年
- REMUFU10000型
- 首次登场的10000系列“高速货车”的“冷藏缓急车”
- 作为鲜鱼专用高速特快货车而活跃于东海道干线和山阳干线等
- •编 号：REMUFU10000
- •制造年：1966年
- KOKI50000型
- 为实现集装箱运输的扩充，而给集装箱特快列车所开发的集装箱车，活跃于东海道干线和山阳干线等，实现了快速化
- •编 号：KOKI50000
- •制造年：1971年
- DD13型
- 取代蒸汽机车活跃于各地的调车场
- •编 号：DD13 1
- •制造年：1958年
